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研究業績

◆ 原著論文

Motohiro Nonaka, Hirotsugu Imaeda, Shogo Matsumoto, Bruce Yong Ma, Nobuko Kawasaki, Eiji Mekata, Akira Andoh, Yasuharu Saito, Tohru Tani,Yoshihide Fujiyama, and Toshisuke Kawasaki. Mannan-Binding Protein, a C-Type Serum Lectin, Recognizes Primary Colorectal Carcinomas through Tumor-Associated Lewis Glycans. J Immunol  192(2014):1294-1301; doi:10.4049/jimmunol.1203023,  Epub 2014 Jan 3  PIMD: 24391218

<Abstract>
　マンナン(マンノース)結合タンパク質(MBP) は生体防御において重要な役割を果たしているＣ型血清レクチンである。MBPは、高分子多量体を形成し、Man/GlcNAc/Fucを特異的に認識する。著者らはすでに、ヒト結腸がん由来細胞株 SW1116細胞から単離したMBP糖鎖リガンドが、高度にフコシル化された高分子のタイプI 糖鎖であることを明らかにしている。本研究では、MBPが腫瘍結合性の糖鎖リガンドを介して原発性ヒト結腸がんを認識することをはじめて明らかにした。すなわち、蛍光組織化学により、MBPが、がん性粘膜をカルシウムイオン依存的に染めることを明らかにし、このMBPによる染色はAALレクチンにより阻害されるが、ConAでは阻害されないことより、MBP−がん組織の相互作用にはマンノースではなく、フコースが関与していることが示された。MBPリガンドの発現は、330人の患者のうち127例に検出されたが（38.5％）、69例の非がん組織では1例も見られなかった。さらに、がん粘膜におけるMBP染色は、ルイスb糖鎖[Fuca1-2Galb1-3(Fuca1-4)GlcNAc]染色と有意に重なるが、正常組織ではルイスb糖鎖とMBP染色は関連しない。さらに、MBP染色はCA19-9抗原の発現と逆相関しており、25例のCA19-9(sialyl Lewis a [NeuAc(a2-3)Galb1-3(Fuca1-4)　GlcNAc])非染色性の結腸がん組織のうち、MBPは11例（44％）を染色した。また、MBPリガンド糖鎖を発現する腫瘍患者では、予後が良好であった。これらの結果より、がん細胞が内在性のMBPにより選択的に認識されることが、MBPの抗腫瘍効果と関連しており、MBPとCA19-9の両方で組織を染色することが、結腸がん組織の新規な組織マーカーとなりうることが示された。
Keiko Kawabe, Daiki Tateyama, Hidenao Toyoda,Nana Kawasaki, Noritaka Hashii, Hiromi Nakao, Shogo Matsumoto, Motohiro Nonaka, Hiroko Matsumura, Yoshinori Hirose , Ayaha Morita, Madoka Katayama,  Makoto Sakuma, Nobuko Kawasaki, Miho Kusuda Furue, and Toshisuke Kawasaki. A novel antibody for human-induced pluripotent stem cells and embryonic stem cells recognizes a type of keratan sulfate lacking oversulfated structures. Glycobiology 23 (3), 322–336 (2013) doi:10.1093/glycob/cws159, Epub 2012 Nov 15 PMID: 23154490

＜Abstract>
糖鎖認識抗体は、ヒト多能性幹細胞（iPS細胞およびES細胞）研究において細胞表面マーカー探索ツールとして汎用されている。しかし、現在使用されているこれらの抗体のほとんどが、ヒト胎児性がん(hEC)細胞を免疫原として作成されたものであり、iPS/ES細胞に特異的なものではない。そこで、われわれはヒトiPS細胞 (Tic)を免疫原としてマウスを免疫して作成したハイブリドーマを、ヒトiPS（hiPS）細胞陽性、ヒト胎児性がん(hEC)細胞陰性を指標としてスクリーニングし、新規な単クローン抗体、R-10G、の作成に成功した。本論文ではR-10Gの作成とその性質について報告する。　本抗体はhiPS細胞、hES細胞に結合するが、hEC細胞には結合しなかった。本抗体は、従来のhiPS/hESのマーカー抗体と異なる特徴的な細胞染色性を示した。Tic細胞可溶化物のウエスタンブロットにより、抗原タンパク質は250ｋDa以上の高分子であることが示された。このR-10G抗原タンパク質は、R-10G抗体カラムクロマトグラフィーにより精製され、ポドカリキシンと同定された。本抗原分子上のエピトープの性質をウエスタンプロットと各種グリコシダーゼ処理を組み合わせて検討した。その結果、本エピトープはこれまで報告のない硫酸化度の低いケラタン硫酸であることが明らかとなった。R-10G抗体は、ヒト多能性幹細胞を認識する新たなマーカー抗体であり、未分化細胞上の糖鎖の役割を明らかにするための新しい分子プローブとして利用されることが期待される。

Hirano M , Ma BY, Kawasaki N, & Kawasaki T. Role of interaction of mannan-binding protein with meprins at the initial step of complement activation in ischemia/reperfusion injury to mouse kidney. Glycobiology 22(1), 84-95 (2012) PMID: 21835783

<Abstract>
　虚血再灌流障害は急性腎不全の重要な病因の一つである。最近、カルシウム依存性血清レクチンであるマンナン結合タンパク質 (MBP) を介する補体系活性化経路（レクチン経路）が虚血性腎障害の発症に重要な役割を果たすことが明らかとなっている。しかしながら、虚血再灌流障害に関わる補体活性化の初期段階における詳細なメカニズムは明らかにはされていなかった。我々は、先に、マウス腎臓におけるMBPの内在性リガンドの一つとしてメプリンを同定している。メプリンは腎臓近位尿細管上皮細胞の刷子縁膜に大量に発現する亜鉛依存型マトリックスメタロプロテアーゼであり、高度に糖鎖付加を受けた糖タンパク質である。本研究では、実験的虚血性腎障害モデルマウスの腎臓において、血清MBPと補体成分C3bがメプリンと共局在することを示した。また、MBPとメプリンが相互作用することをin vivoで明らかにした。さらに、MBPとメプリンが相互作用することにより、補体系が活性化されることをin vitroで示した。以上の結果は、虚血再灌流腎障害の初期段階において、MBPがメプリンに結合することにより、補体系がレクチン経路により活性化し、急性腎不全を引き起こすことを示唆するものである。
Nonaka M, Ma BY, Imaeda H, Kawabe K, Kawasaki N, Hodohara K, Kawasaki N, Andoh A, Fujiyama Y, & Kawasaki T. Dendritic cell-specific intercellular adhesion molecule 3-grabbing non-integrin (DC-SIGN) recognizes a novel ligand, Mac-2-binding protein, characteristically expressed on human colorectal carcinomas. J. Biol. Chem. 286(25), 22403-22413 (2011) PMID: 21515679

<Abstract>
　今回われわれはDC-SIGNアフィニティーカラムおよび質量分析法を用いて、結腸がん細胞株COLO205上のDC-SIGNリガンドとしてMac-2 binding protein (Mac-2BP)を新たに同定した。DC-SIGNは細胞膜由来および培養上清中のMac-2BPに対してCa2+依存的に高い親和性をもって結合した（見かけ上のKd =2.50 nM）。また、PNGase Fおよびα1-3, 4-フコシダーゼを用いた糖鎖消化実験により、DC-SIGNとMac-2BPの結合にはN型糖鎖上のルイス式糖鎖抗原が関与することが示された。組換え体DC-SIGNを用いたヒト大腸組織の染色実験により、DC-SIGNリガンドは多くの症例においてがん組織特異的に高発現していた。また抗体を用いた免疫染色法により、結腸がん組織におけるDC-SIGNリガンドの内訳としては、既に知られている癌胎児性抗原 (CEA)の他に、Mac-2BPを主要なものとする症例も複数確認された。本研究による成果は、大腸がんとDC-SIGNの接点におけるMac-2BPの役割、およびがん関連ルイス式糖鎖抗原の役割を明らかにする上で極めて重要な知見である。
Nakamura N, Nonaka M, Ma BY, Matsumoto S, Kawasaki N, Asano S, & Kawasaki T. Characterization of the interaction between serum mannan-binding protein and nucleic acid ligands. J. Leukoc. Biol. 86(3), 737-748 (2009) PMID: 19465640

<Abstract>
　体内に侵入した病原体の死骸から、あるいは自己のアポトーシス細胞から放出されたDNAなどの核酸成分は、宿主において様々な炎症反応を引き起こすため、それらの迅速なクリアランスが重要である。本研究は、血清マンナン結合タンパク質（MBP）が、細菌由来ゲノムDNA、プラスミドDNA、合成オリゴヌクレオチドDNA（RNA）、アポトーシス細胞由来の断片化DNAにカルシウム依存的に結合することを明らかにした。次に、分子間相互作用解析より、MBPは二本鎖DNA、一本鎖RNA、一本鎖DNAの順に高い親和性を示すことが明らかとなった。また、MBPとDNAの複合体はレクチン経路による補体系の活性化を引き起こさず、DNAをコートしたビーズはファゴサイトーシスの促進を受けないことから、補体成分の沈着がファゴサイトーシスには重要であることが示された。さらに、MBPはアポトーシス細胞表面に露出したDNAを認識することから、この機構が生細胞とアポトーシス細胞の識別に寄与している可能性が考えられた。以上の結果はDNAのクリアランス機構および生体防御におけるMBPの機能を考える上で重要な知見となるものである。
Morita I, Kakuda S, Takeuchi Y, Kawasaki T, & Oka S. HNK-1 glyco-epitope is essential for normal spine morphogenesis in developing hippocampal neurons. Neuroscience 164(4), 1685-1694 (2009) PMID: 19796667
Morita I, Kakuda S, Takeuchi Y, Itoh S, Kawasaki N, Kizuka Y, Kawasaki T, & Oka S. HNK-1 glyco-epitope regulates the stability of the glutamate receptor subunit GluR2 on the neuronal cell surface. J. Biol. Chem. 284(44), 30209-30217 (2009) PMID: 19729452
Tonoyama Y, Anzai D, Ikeda A, Kakuda S, Kinoshita M, Kawasaki T, & Oka S. Essential role of beta1,4-galactosyltransferase 2 during medaka (Oryzias latipes) gastrulation. Mech. Dev. 126(7), 580-594 (2009) doi:10.1016/j.mod.2009.03.004 PMID: 19324086
Kawasaki N, Lin CW, Inoue R, Khoo KH, Kawasaki N, Ma BY, Oka S, Ishiguro M, Sawada T, Ishida H, Hashimoto T, & Kawasaki T. Highly Fucosylated N-Glycan Ligands for Mannan-binding Protein Expressed Specifically on CD26 (DPPIV) Isolated from a Human Colorectal Carcinoma Cell Line, SW1116. Glycobiology 19(4), 437-450 (2009) doi:10.1093/glycob/cwn158) PMID: 19129245

<Abstract>
　血清マンナン結合タンパク質(MBP) はMan/GlcNAc/Fucを特異的に認識し、生体防御に関わるＣ型動物レクチンである。著者らはすでに、MBPがヒト結腸がん由来細胞株SW1116細胞に対して増殖抑制活性を持つこと、およびSW1116細胞から単離したMBP糖鎖リガンドは非還元末端に Lewis b (Leb )または Lewis a (Lea)エピトープを持ち、その内側にLeaのくり返し構造を含む、高度にフコシル化された長鎖のマルチアンテナ複合型N-グリコシド型糖鎖であることを明らかにしている。本研究では、この特徴的な構造をもつMBPのリガンドオリゴ糖鎖の主要なキャリヤータンパク質が CD26 (Dipeptidyl peptidase IV(DPPIV)) 分子であることを明らかにした。SW1116細胞可溶化物より単離精製されたCD26分子由来の糖ペプチドをMBPカラムにかけ解析したところ、MBPカラム結合性・非結合性の画分に分かれたので、それぞれの画分の糖鎖の構造の特徴およびCD26分子上の潜在的Ｎ-グリコシド型糖鎖付加部位へのこれらの糖鎖の分布を調べた。興味深いことに、MBP結合画分の糖鎖には、Lea/Leb 糖鎖の４個以上のタンデムリピート、マルチアンテナ型コア構造が含まれることが示された。タンデム構造の重要性は3Dモデリングからも支持された。MBPによる糖鎖認識の機構の特徴を探る上で重要な知見を加えたものである。
Ma BY, Yoshida K, Baba M, Nonaka M, Matsumoto S, Kawasaki N, Asano S, & Kawasaki T. The Lectin Jacalin Induces Human B Lymphocyte Apoptosis through Glycosylation-dependent Interaction with CD45. Immunology 127(4), 477-488 (2008) PMID: 19175793

<Abstract>
　以前我々は、レクチンJacalinがT細胞表面のCD45分子に結合し、TCRシグナル経路を介してT細胞を活性化することを明らかにした。一方CD45は、B細胞をはじめとする他の免疫細胞上にも高発現し、細胞内シグナル伝達に重要なLynやSykといったSrcキナーゼの活性を調節することが知られている。そこで我々は次にB細胞上のCD45に着目し、CD45が主要なJacalinレセプターであることを明らかにした。また、JacalinはCD45との結合を介してCD45のチロシンホスファターゼ活性を阻害し、B細胞をアポトーシスへと誘導することを明らかにした。さらにアポトーシスにはCD45の活性阻害によるLynの活性化、細胞内カルシウム濃度の上昇に伴うカルパインの活性化が関与することが示唆された。以上の結果はJacalinによる刺激がT細胞とB細胞では異なる細胞運命を誘導するという興味深い知見を与えるとともに、CD45の機能制御および細胞内シグナル調節の生理的意義を理解する上で重要である。
Nonaka M, Ma BY, Murai R, Nakamura N, Baba M, Kawasaki N, Hodohara K, Asano S, & Kawasaki T. Glycosylation-Dependent Interactions of C-type Lectin DC-SIGN with Colorectal Tumor-Associated Lewis Glycans Impair the Function and Differentiation of Monocyte-Derived Dendritic Cells. J. Immunol. 180(5), 3347-3356 (2008) PMID: 18292560

<Abstract>
　樹状細胞上に発現するDC-SIGNは1回膜貫通型のC型レクチンであり、細菌やウイルスなど外来異物表面の糖鎖を認識し、樹状細胞による抗原の取り込み、抗原の提示に関与することが知られている。しかし、これまでDC-SIGNと腫瘍免疫の関連性は明らかにされていない。本研究により、DC-SIGNが結腸がん細胞株SW1116に結合することが初めて示された。結合には結腸がん関連血液型糖鎖抗原の関与が示唆された。末梢血単球由来の樹状細胞とSW1116細胞の共培養実験から、DC-SIGNを介するがん細胞への結合により、樹状細胞からのIL-6、IL-10の分泌が促進され、樹状細胞の成熟およびナイーブT細胞のTh1細胞への分化が抑制されることが明らかとなった。これらの結果は、DC-SIGNが腫瘍免疫に対して抑制的に機能することを意味し、がん細胞が免疫監視機構から逃避するメカニズムとして働くことを示すものである。
Yagi H, Yamada K, Ohno E, Utsumi M, Yamaguchi Y, Kurimoto E, Takahashi N, Oka S, Kawasaki T, & Kato K. Development and Application of High Performance Liquid Chromatography Map of Glucuronyl N-glycans. Open Glycoscience 1, 8-18 (2008)
Nonaka M, Ma BY, Ohtani M, Yamamoto A, Murata M, Totani K, Ito Y, Miwa K, Nogami W, Kawasaki N, & Kawasaki T. Subcellular localization and physiological significance of intracellular mannan-binding protein. J. Biol. Chem. 282(24), 17908-17920 (2007) PMID: 17442667

<Abstract>
　C型レクチンの一種であるマンナン結合タンパク質（MBP）は主に肝臓において合成され、一種類の遺伝子によりコードされているが、翻訳後修飾の違いから、細胞外に分泌される血清型MBP（S-MBP）と細胞内に留まる細胞内MBP（I-MBP）にわかれる。これまで、S-MBPは先天性免疫において重要であることが知られているが、I-MBPについては未だ不明な点が多い。本研究では、I-MBPが細胞内において特徴的な顆粒状分布を示し、主に小胞体に、一部がGolgiやCOP-II輸送小胞に局在していることを顕微鏡観察により明らかにした。また、I-MBPは糖タンパク質の生合成中間体と糖鎖を介して相互作用することが示され、さらにその結合はpH依存的であることが示唆された。これらの結果は、I-MBPが糖タンパク質の細胞内輸送に関与していることを強く示唆するものである。
Ma BY, Kaihama M, Nonaka M, Oka S, Kawasaki N, & Kawasaki T. LPS suppresses expression of asialogycoprotein-binding protein through TLR4 in thioglycolate-elicited peritoneal macrophages. Glycoconj. J. 24(4-5), 243-249 (2007) PMID: 17342418

<Abstract>
　マクロファージアシアロ糖タンパク質結合タンパク質 (M-ASGP-BP)は、ガラクトース、N-アセチルガラクトサミンに特異的なレクチンであり、外来異物の除去を仲介するエンドサイトーシスレセプターとして働く。本研究は、LPSがmRNAレベルでM-ASGP-BPの発現を抑制することをラット及びマウスのチオグリコレート誘導腹腔マクロファージを用いて明らかにした。このLPSによる発現抑制効果は、変異体TLR4をもつC3H/HeNマウスでは見られず、またNF-κBの活性化阻害剤により消失した。これらの結果はM-ASGP-BPの発現が、LPSで誘導されるTLR4、NF-κBを介したシグナルにより負に調節されていることを示すものである。
Baba M, Ma BY, Nonaka M, Matsuishi Y, Hirano M, Nakamura N, Kawasaki N, Kawasaki N, & Kawasaki T. Glycosylation-dependent interaction of CD45 with Jacalin induces T lymphocyte activation and Th1/Th2 cytokine secretion. J. Leukoc. Biol. 81(4), 1002-1011 (2007). PMID: 17242371

<Abstract>
　レクチンJacalinはジャックフルーツの種から得られるレクチンであり､T抗原と呼ばれるO-結合型の二糖構造(Galβ1-3GalNAc)を特異的に認識し結合する｡これまでJacalinがT細胞を活性化することが報告されているが､その詳細な分子機構は解明されていない｡本研究はその分子機構の解明をめざして行い、新規Jacalin結合タンパク質としてチロシンホスファターゼであるCD45を同定した。またJacalinがCD45を介してT細胞を活性化し、CD4+ T細胞においてはCD45を介してTh1/Th2サイトカインの産生を誘導することを明らかにした。さらにJacalinはCD45に結合することでTCRシグナル経路を介してT細胞を活性化することも判明した。これらの結果より、Jacalinは新しいタイプの免疫賦活剤として応用できると考えられる。
Ma BY, Nakamura N, Dlabak V, Naito H, Yamaguchi S, Ishikawa M, Nonaka M, Ishiguro M, Kawasaki N, Oka S, & Kawasaki T. Isolation, Cloning and characterization of a novel phosphomannan-binding lectin from porcine serum. J. Biol. Chem. 282(17), 12963-12975 (2007) PMID: 17324926

<Abstract>
　マンナン結合タンパク質 (MBP) はマンノース、フコース、N-アセチルグルコサミン残基を特異的に認識するレクチンであり、リガンド糖鎖をもつ病原微生物の排除に関与している。ブタは今日、異種移植におけるドナー動物として開発研究の中心となっているが、ブタのMBPについて詳細な研究は行われていない。本研究は新生ブタ血清中にホスホマンナンに特異性をもつ新規レクチン（ホスホマンナン結合レクチン, PMBL）が存在し、このレクチンがMBPと近縁であることを明らかにした。またMBPと同様に、PMBLはリガンド糖を認識した後、レクチン経路を介して補体系を活性化することが明らかとなった。新生ブタでは、母胎の特殊な胎盤構造により血清中の免疫グロブリンの量が極端に少ないことが知られており、これらの結果は、新生ブタから成熟ブタへと成長する過程でPMBLが先天性免疫において重要な役割を果たしていることを示唆するものである。
Naito Y, Takematsu H, Koyama S, Miyake S, Yamamoto H, Fujinawa R, Sugai M, Okuno Y, Tsujimoto G, Yamaji T, Hashimoto Y, Itohara S, Kawasaki T, Suzuki A, & Kozutsumi Y. Germinal center marker GL7 probes activation-dependent repression of N-glycolylneuraminic acid, a sialic acid species involved in the negative modulation of B cell activation. Mol. Cell. Biol. 27(8), 3008-3022 (2007) PMID: 17296732
Inoue M, Kato K, Matsuhashi H, Kizuka Y, Kawasaki T, & Oka S, Distributions of glucuronyltransferases, GlcAT-P and GlcAT-S, and their target substrate, the HNK-1 carbohydrate epitope in the adult mouse brain with or without a targeted deletion of the GlcAT-P gene. Brain Res. 1179, 1-15 (2007) PMID: 17935701
Shiba T, Kakuda S, Morita I, Ishiguro M, Oka S, Kawasaki T, Wakatsuki S, & Kato R. Crystal structure of GlcAT-S, a human glucuronyltransferase, involved in the biosynthesis of the HNK-1 carbohydrate epitope. Proteins 65(2), 499-508 (2006) PMID:16897771
Kawasaki T, Nakao H, Takahashi E, & Tominaga T. GlycoEpitope: the Integrated Database of Carbohydrate Antigens and Antibodies. Trends in Glycoscience and Glycotechnology 18(102), 267-272 (2006)
Kizuka Y, Matsui T, Takematsu H, Kozutsumi Y, Kawasaki T, & Oka S. Physical and functional association of glucuronyltransferases and sulfotransferase involved in HNK-1 biosynthesis. J. Biol. Chem. 281(19), 13644-13651 (2006) PMID: 16543228
Hashimoto K, Goto S, Kawano S, Aoki-Kinoshita K.F., Ueda N, Hamajima M, Kawasaki T, & Kanehisa M. KEGG as a glycome informatics resource. Glycobiology 16(5), 63R-70R (2006) PMID: 16014746
Ma BY, Mikolajczak SA, Danesh A, Hosiawa KA, Takaori-Kondo A, Uchiyama T, Kelvin DJ, & Ochi A. The expression and the regulatory role of OX40 and 4-1BB heterodimer in activated human T cells. Blood 106(6), 2002-2010 (2005) PMID: 15941918
Hirano M, Ma BY, Kawasaki N, Okimura K, Baba M, Nakagawa T, Miwa K, Kawasaki N, Oka S, & Kawasaki T. Mannan-binding protein blocks the activation of metalloproteases meprin α and β. J. Immunol. 175(5), 3177-3185 (2005) PMID: 16116208
Tagawa H, Kizuka Y, Ikeda T, Itoh S, Kawasaki N, Kurihara H, Onozato M.L, Tojo A, Sakai T, Kawasaki T, & Oka S. Non-sulfated form of the HNK-1 carbohydrate is expressed in mouse kidney. J. Biol. Chem. 280(25), 23876-23883 (2005) PMID: 15843379
Terada M, Khoo KH, Inoue R, Chen CI, Yamada K, Sakaguchi H, Kadowaki N, Ma BY, Oka S, Kawasaki T, & Kawasaki N. Characterization of oligosaccharide ligands expressed on SW1116 cells recognized by mannan-binding protein. A highly fucosylated polylactosamine type N-glycan. J. Biol. Chem. 280(12), 10897-10913 (2005) PMID: 15634673
Kakuda S, Sato Y, Tonoyama Y, Oka S, & Kawasaki T. Different acceptor specificities of two glucuronyltransferases involved in the biosynthesis of HNK-1 carbohydrate. Glycobiology 15(2), 203-210 (2005) PMID: 15470230
Kakuda S, Oka S, & Kawasaki T. Purification and characterization of two recombinant human glucuronyltransferases involved in the biosynthesis of HNK-1 carbohydrate in Escherichia coli. Protein Expr. Purif. 35(1), 111-119 (2004) PMID: 15039073
Kakuda S, Shiba T, Ishiguro M, Tagawa H, Oka S, Kajihara Y, Kawasaki T, Wakatsuki S, & Kato R. Structural basis for acceptor substrate recognition of a human glucuronyltransferase, GlcAT-P, an enzyme critical in the biosynthesis of the carbohydrate epitope HNK-1. J. Biol. Chem. 279(21), 22693-22703 (2004) PMID: 14993226
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Ma BY, Mikolajczak SA, Yoshida T, Yoshida R Kelvin DJ, & Ochi A. CD28 T cell costimulatory receptor function is negatively regulated by N-linked carbohydrates. Biochem. Biophys. Res. Commun. 317(1), 60-67 (2004) PMID: 15047148
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